In der Rolle des Pete Miller machte Jake Lacy in der neunten und finalen Staffel der Kultserie „The Office“ (2012–2013) auf sich aufmerksam. Anschließend war er als Fran Parker in der Serie „Girls“ (2015–2016) zu sehen und spielte in der Comedy-Drama-Serie „I'm Dying Up Here“ (2017–2018) mit. Seine Filmkarriere begann mit der Independent-Komödie „Obvious Child“ (2014), gefolgt von Rollen in Carol“ (2015) von Todd Haynes und dem Politthriller „Miss Sloane“ (2016). Seither bewegt sich Lacy souverän zwischen Dramen wie „Diane“ (2018) und „Being the Ricardos“ (2021) sowie Komödien wie „Johnny English - Man lebt nur dreimal“ (2018) und „Ode to Joy“ (2019). Vielen Zuschauern blieb er zudem als Shane Patton aus der ersten Staffel von „The White Lotus“ (2021) in Erinnerung. Zuletzt spielte er in der Thriller-Miniserie „All Her Fault“ (2025).